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Nell’assetto urbano sono ancora riconoscibili il nucleo più antico, concepito a pianta rettangolare e intersecato dai due assi ortogonali del cardine e del decumano, e il castrum medievale, sviluppatosi ad anelli concentrici attorno alla piazza circolare, dalla quale si diramano le principali vie che collegano la città al territorio. La primitiva cerchia di mura, attestata dal 1216, fu presto ampliata nel corso del medesimo secolo e numerose chiese rurali vennero così incluse nel centro urbano. Altri borghi, però, sorsero a ridosso della cinta e in particolare nella zona ove si insediarono i grandi complessi degli agostiniani e delle monache di Santa Maria Maddalena.

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Un’ulteriore cinta fu completata agli inizi del 1300. Dal museo-pinacoteca (Chiesa di S.Francesco) si arriva rapidamente sia alla piazza centrale che alla strada circostante le mura trecentesche, ancora pressoché intatte, dalla quale si scopre l’ampio panorama che fa di Montefalco la «ringhiera dell'Umbria». Nelle tante chiese della città e dei dintorni, dalle quali provengono molte delle opere raccolte nel museo, rimangono dipinti e altre decorazioni di notevole conto:

in Sant’Agostino si trovano affreschi di Giovanni di Corraduccio, Ambrogio Lorenzetti, Giovan Battista Caporali e Francesco Melanzio;

San Bartolomeo, alla cui parete esterna si appoggia la porta detta di Federico II, è una delle parrocchie più antiche;

la chiesa dedicata a Chiara di Montefalco, e nella quale si conserva il corpo della santa, ha l’aspetto conferitole nel 1615 dall’architetto Valentino Martelli per incarico del vescovo di Spoleto Maffeo Barberini, divenuto in seguito papa Urbano VIII, ma nella zona absidale della prima chiesa, fatta affrescare nel 1333 dal rettore del Ducato di Spoleto Jean d’Amiel, si conserva un ciclo di affreschi di ignoti pittori umbri, fra cui il cosiddetto Maestro Espressionista di Santa Chiara, identificato in uno dei collaboratori di Giotto nella chiesa superiore di San Francesco ad Assisi e una tavola del quale è esposta nel museo;

nella chiesa di San Fortunato sono affreschi di Benozzo Gozzoli e di Tiberio d’Assisi.