Il Museo Civico, è allestito nella ex Chiesa di S. Francesco.La chiesa fu costruita dai frati minori fra il 1335 e 1338. Il portale risale al 1555, mentre la bifora sopra a esso fu aggiunta solo nel 1876, insieme al rifacimento della facciata. Nel 1863 la chiesa passò in mano al comune e fin dal 1895 divenne sede del Museo Civico.
Nel 1990 il ripristino di locali ex-conventuali ha permesso di articolare la struttura museale in tre spazi distinti: la chiesa, la pinacoteca al piano superiore, con le opere mobili provenienti dal territorio comunale, e la cripta, dove sono raccolti reperti archeologici e sculture ed altri frammenti di varie epoche.
L‘interno della chiesa è ad una navata con soffitto a capriate e tre absidi con volte a crociera; a cavallo tra il XIV e XV sec., sul lato destro furono aggiunte sei cappelle, poi messe in comunicazione fra di loro, tanto da creare l‘illusione di una navata laterale. L‘abside centrale poligonale è completamente ricoperta da un ciclo di affreschi di Benozzo Gozzoli (1452) con „Scene della vita di S. Francesco“, dopo quello di S. Francesco di Assisi il ciclo più famoso. Il tempestivo innalzamento di un ponteggio a sostegno della volta, da parte del sindaco di Montefalco, Luigi Gambacurta, fra la prima e la seconda scossa del terremoto del settembre 1997, ha probabilmente salvato quest‘opera, fra le più significative dell‘arte italiana. Nell‘abside laterale destra si trova una tavola, „Madonna della Silvetta“, attribuita al Primo Maestro di S. Chiara di Montefalco, datata 1332.
L‘abside laterale sinistra è affrescata dal folignate Giovanni di Corraduccio e da suoi collaboratori (XV sec.). Lungo la parete sinistra, nella Cappella della Concezione, aggiunta nel 1589, dipinto di Ascensidonio Spacca, detto il Fantino di Bevagna, di seguito affreschi dello spoletino Jacopo di Vinciolo (1461) e di Tiberio d‘Assisi (1512). Sulla controfacciata, a destra del portale, grande edicola affrescata dal Perugino (1503) con „Presepe“ e „Eterno in mandorla fra due angeli“, in cima, „Annunciazione“.La prima cappella, di S. Girolamo, è nuovamente affrescata da Benozzo Gozzoli; la seconda da Jacopo di Vinciolo. La terza, del Crocifisso, ospita il grande crocifisso, già sull‘altare maggiore, attribuito al maggiore collaboratore di Giotto nel cantiere di Assisi, noto come il Maestro del Crocifisso di Montefalco (XIII-XIV sec.). Le ultime cappelle sono state affrescate da Giovanni di Corraduccio e da suoi collaboratori della scuola folignate. Pregevole, la porta intagliata a due ante della sacrestia, ad opera di Raniero da Barbarano (1610).
Nella Pinacoteca spicca soprattutto la Sala del Melanzio con alcune opere significative dell‘artista di Montefalco: „Madonna col Bambino e santi“ (tavola del 1487), „Madonna introno con santi“ (tavola del 1488), „Madonna in trono col Bambino e santi“ (tela del 1498) e „Madonna del Soccorso“ (teal del 1506). Tra le altre opere esposte: „Crocifisso“ ligneo di un pittore spoletino (fine XIII sec.); tavola di giottesco umbro, „Madonna col Bambino“ (inizio XIV sec.); „Cristo Crocifisso tra Vergine e santi“, tavola e scultura lignea della seconda metà del XV secolo, attribuita alla bottega di Niccolò di Liberatore, detto l‘Alunno. Inoltre, una tela di Melozzo di Forlì (metà XV sec.); una tavola con „S. Vincenzo, S.Illuminata e S. Nicola da Tolentino“, opera di Antonio Aquili, detto Antoniazzo Romano (fine XV sec.), e infine una „Crocifissione“, attribuita al Melanzio.La cripta contiene invece reperti archeologici dal territorio comunale: fra tutti, merita la statua dell‘ “Ercole Montefalchese“ (II-III sec. d.C.), una grande lastra con volute froreali (I sec. d.C.), utilizzata come mensa d‘altare paleocristiano e altomedievale, e un frammento di bassorilievo, probabilmente paleocristiano, raffigurante un pastore appoggiato su un bastone.
